本片作为《犬夜叉》系列作品，以战国与现代交织的时空为背景。故事始于元军攻打日本的历史节点，大陆妖怪跨海而来，被斗牙王封印于牙齿中，埋下后续剧情的伏笔。数百年后，四魂之玉碎片穿越时空，将现代女高中生日暮戈薇卷入战国时代，她与半妖犬夜叉相遇，因碎片与命运紧密相连。

二人结伴寻找四魂之玉碎片，途中结识法师弥勒、驱魔师珊瑚等伙伴，共同对抗以奈落为首的反派势力。影片不仅展现激烈的妖怪战斗与奇幻冒险，更深入刻画人物情感：犬夜叉对已故恋人桔梗的追忆，以及他与戈薇在相处中逐渐滋长的羁绊，形成跨越时空的思念主题。

作品融合历史元素、神话传说与青春成长，通过精美的动画场景和细腻的情感描写，探讨了记忆、传承与和解。动作场面与抒情片段相得益彰，为观众呈现一段关于勇气与爱的史诗旅程。