在消灭奈落后，犬夜叉、戈薇和七宝继续踏上寻找四魂玉碎片的旅程。然而，来自神无镜中的妖怪神久夜复活，企图利用“梦幻城”吞噬整个世界，实现永恒统治。她将戈薇封印在镜中，使犬夜叉一行人面临新的危机。

为了拯救戈薇并阻止神久夜的阴谋，犬夜叉与弥勒、珊瑚、七宝等伙伴必须闯入镜中的梦幻城。他们遭遇了神久夜设下的重重陷阱和强大手下，包括能够操纵时间的强大妖力。犬夜叉需要克服内心恐惧，与伙伴们紧密合作，才能突破困境。

影片延续了《犬夜叉》系列的热血战斗与情感羁绊主题，展现了主角们在面对新威胁时的成长与勇气。最终，通过团队协作和对彼此的信任，他们成功击败神久夜，救出戈薇，守护了世界的和平。